Table Of ContentТруды Зоологического института РАН
Том 316, № 4, 2012, c. 369–379
УДК 595.18:591.4
МУСКУЛАТУРА ДВУХ ВИДОВ КОЛОВРАТОК СЕМЕЙСТВА BRACHIONIDAE
Е.А. Котикова1* и О.И. Райкова1, 2
1Зоологический институт Российской академии наук, Университетская наб. 1, 199034 Санкт-Петербург, Россия;
e-mail: [email protected]
2 Санкт-Петербургский государственный университет, Университетская наб. 7/9, 199034 Санкт-Петербург,
Россия; e-mail: [email protected]
РЕЗЮМЕ
Методом флуоресцентно меченого фаллоидина в конфокальном лазерном сканирующем микроскопе
(CLSM) на тотальных препаратах исследована мускулатура двух видов панцирных плавающе-ползающих
коловраток семейства Brachionidae: Platyias quadricornis и Brachionus diversicornis с маллеатным типом ма-
стакса. Выявлены элементы соматической, висцеральной и сомато-висцеральной мускулатуры. В области
туловища у обоих видов расположены основные ретракторы различной мощности: передние дорсальные и
вентральные у P. quadricornis и медиальные и вентро-латеральные у B. diversicornis. На уровне основания
ноги лежат задние дорсальные ретракторы. Существенных отличий в расположении и строении мускула-
туры мастакса не выявлено. Впервые описана продольная дорсальная мышца стенки маллеатного мастакса.
Все отличия в расположении и мощности мускульных элементов напрямую связаны со степенью сплющен-
ности пластин панциря, с формой и размерами тела, со строением и расположением ноги.
Ключевые слова: коловратки, мускулатура, окраска меченым фаллоидином
MUSCULATURE OF TWO SPECIES OF ROTIFERS OF THE FAMILY BRACHIONIDAE
E.A. Kotikova1* and O.I. Raikova1, 2
1Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences, Universitetskaya Emb. 1, 199034 Saint Petersburg, Russia;
e-mail: [email protected]
2Saint-Petersburg State University, Universitetskaya Emb. 7/9, 199034 Saint Petersburg, Russia; e-mail: [email protected]
ABSTRACT
The musculature patterns in two species of loricate swimming-crawling rotifers from the family Brachionidae:
Platyias quadricornis and Brachionus diversicornis (with malleate type mastax) have been investigated on whole
mount preparations by methods of phalloidin fluorescence and confocal laser scanning microscopy (CLSM).
Elements of somatic, visceral, and somato-visceral musculature have been detected. In both investigated species,
the main retractors of different strength are located in the mastax area: anterior dorsal and ventral retractors in P.
quadricornis, and medial and ventro-lateral ones in B. diversicornis. The posterior dorsal retractors lie at the level
of the base of the foot. No noticeable difference between the two species in position and strength of mastax muscles
has been detected. A longitudinal dorsal muscle of the wall of the malleate mastax has been described for the first
time. All the differences detected in the position and strength of the corresponding muscular elements seem to be
connected with the degree of flatness of the lorica, with the shape and size of the body, and with the structure and
position of the foot.
Key words: rotifers, musculature, phalloidin labelling
* Автор-корреспондент / Corresponding author
370 Е.А. Котикова и О.И. Райкова
ВВЕДЕНИЕ известные к тому времени морфофункциональ-
ные типы мастаксов (Маркевич 1991). Строгий
Коловратки – обширная группа микро- морфологический анализ представителей сем.
скопических (в среднем 0.1–0.5 мм в длину) Brachionidae показал, что главная ось мастакса
псевдоцеломатных беспозвоночных, широко рас- (рамусов) перпендикулярна буккальной трубке;
пространенных в пресноводных водоемах. Долгое это послужило аргументом для выделения отряда
время сведения по мускулатуре коловраток были Transversiramida.
неполными и отрывочными, что объясняется их Основная цель данной работы – применение
мелкими размерами и несовершенством класси- современного метода исследования мускулатуры
ческих гистологических методов. Существенный в сочетании с конфокальным лазерным скани-
прорыв в изучении мускулатуры коловраток рующим микроскопом (CLSM) для уточнения
связан с применением конфокальной микроско- систематического положения коловраток. До сих
пии и окраски меченым фаллоидином. Первая пор не очевидно, какие признаки мускульной си-
статья по изучению мускулатуры бделлоидной стемы имеют филогенетическое значение, а какие
беспанцирной коловратки Philodina sp. новыми обусловлены размерами и формой тела или типом
методами вышла в конце 2000 года (Hochberg and движения. Непонятны и пределы вариаций стро-
Litvaitis 2000), а вторая с результатами аналогич- ения мускулатуры среди близких видов. Наша
ных исследований уже двух видов панцирных задача – исследование мускулатуры коловраток,
коловраток сем. Brachionidae: Euchlanis dilatata и обладающих мастаксом одного типа, принадлежа-
щих одному семейству, одному типу движения, но
Brachionus quardidentatus двумя месяцами позже
различающихся по форме и размеру тела, заклю-
(Kotikova et al. 2001). Эти работы послужили
ченного в панцирь.
толчком для расширения круга изучаемых форм.
Работы последнего десятилетия несомненно обо-
гатили наши знания по строению мускульной МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
системы коловраток различного систематическо-
го положения (Sørensen et al. 2003; Kotikova et Объектами исследования были выбраны пан-
al. 2004; Sørensen 2005a, b; Котикова и др. 2006; цирные коловратки из отряда Transversiramida,
Hochberg and Gurbuz 2007; Riemann et al. 2008, сем. Brachionidae – Platyias quadricornis
2009; Hochberg et al. 2010; Hochberg and Lilley (Ehrenberg, 1832), и два подвида Brachionus
2010; Leasi et al. 2010). diversicornis: Brachionus diversicornis homoceros
По вопросам систематики коловраток нет (Wierzejski, 1891) и B. diversicornis diversicornis
единого мнения. В классической системе, раз- (Daday, 1883), обитающие среди макрофитов в
работанной еще в XIX веке, коловратки делились прибрежных зонах водоемов и в планктоне прудов
на Digononta и Monogononta по строению по- повышенной эвтрофности. По типу движения
ловой системы. В позднейших классификациях это – плавающе-ползающие формы (Кутикова
коловратки вошли в группу Syndermata, вклю- 1970). Первый вид – Platyias quadricornis – имеет
чающую Seisonida (часть бывших Digononta), округлый панцирь, скульптура панциря круп-
Acanthocephala и Rotifera с двумя подгруппами: нозернистая с многоугольными фасетками на
Bdelloida и Monogononta (Westheide and Rieger спинной пластинке. Длина панциря – 112 мкм,
1996; Barnes et al. 2001). Исследованные нами ширина – 150 мкм. Передние спинные шипы за-
виды входят в Monogononta. Однако мы счи- гнуты вершинами на брюшную сторону. Передний
таем наиболее объективной другую систему, брюшной край вогнутый. Сзади панцирь с двумя
разработанную отечественными специалистами одинаковыми, идущими параллельно друг другу
(Кутикова 1970; Маркевич 1991) по результатам шипами. Отверстие ноги смещено на брюшную
морфо-функционального исследования ключе- сторону. Нога – двухчлениковая втяжная с двумя
вых структур коловраток: короны и мастакса. пальцами. Панцирь сильно сплющен в дорсовен-
Появление оригинальной методики подготовки тральном направлении, а его пластинки плотно
мастаксов коловраток для растровой электрон- прижаты краями друг к другу. Два других подвида
ной микроскопии (Маркевич и Коренева 1981) Brachionus diversicornis имеют крупный гладкий
позволили одному из ее авторов выделить все панцирь. Их передний брюшной край – прямой с
Мускулатура двух видов коловраток 371
небольшим срединным углублением. Задние углы
панциря вытянуты в длинные шипы; у первого
подвида шипы одинаковой длины, панцирь имеет
длину 262 мкм и ширину 180 мкм, у второго – за-
дний левый шип короче правого и длина панциря
составляет 183 мкм при ширине 140 мкм. У всех
трех видов мастакс маллеатного типа, коловраща-
тельный аппарат типа Euchlanis.
Материал был собран в водоемах Ярославской
области (пос. Борок, ФГБУН ИБВВ РАН) летом
2002 и 2011 гг. и зафиксирован раствором Стефа-
нини (2%-ный параформальдегид с 15%-ной пи-
криновой кислотой в 0,1М Na-фосфатном буфере,
pH 7,6). Чтобы избежать втягивания головы и
ноги в туловище до состояния «бочки» (Wallas and
Snell 1991), коловраток держали в 2%-ном раство-
ре сернокислого магния, но помогало это не всегда.
Фиксированных коловраток хранили несколько
недель в фиксаторе, потом отмывали до двух суток
в фосфатно-солевом буфере (PBS) с 20%-ной са-
харозой. Для выявления в мышечной системе фи-
бриллярного актина (Ф-актина) материал перед
инкубацией промывали 3 раза по 5 мин в PBS с
0.2%-ным Triton X-100 (PBS-T). Затем животных
инкубировали в течение 2 ч при комнатной темпе- Рис. 1. Схема строения мускулатуры Platyias quadricornis. Со-
ратуре в темноте с фаллоидином, меченым TRITC кращения: adr – передний дорсальный ретрактор; dmm – дор-
(phalloidin-TRITC, Sigma, 1:200) (Wahlberg 1998). сальная мышца стенки мастакса; dr – дорсальный ретрактор;
dtt – мышца спинного щупальца; dvm – дорсовентральная
После промывки в PBS материал помещали под
мышца; evr – наружный вентральный ретрактор; idrf – вну-
покровные стекла в раствор глицерина в PBS тренний дорсальный ретрактор ноги; lm – продольная мышца;
2:1 и исследовали на конфокальном микроскопе lr – продольный ретрактор; mc – мышца клоаки; mf – мышца
Leica TCS SP5. Серии оптических срезов исполь- фулькрума; mr – медиальный ретрактор; mra – мышца рамуса;
mt – мышца пальца ноги; mu – мышца ункуса; pdr – задний дор-
зовались для получения проекций максимальной
сальный ретрактор; rc – ретрактор короны; rf – ретрактор ноги;
интенсивности и трехмерных реконструкций. rmf – кольцевая мышца у основания ноги; rmff – кольцевые
мышцы ноги; rmm – кольцевая мышца мастакса; rmma – коль-
цевая мышца манубрия; rmmo – кольцевая мышца ротового
РЕЗУЛЬТАТЫ
отверстия; sc – сфинктер короны; svm – сомато-висцераль-
ная мышца; tf – тонкое мышечное волокно; tm – поперечная
Platyias quadricornis. Мышечные волокна, содер- мышца; vlr – вентро-латеральный ретрактор; vr – вентральный
ретрактор.
жащие Ф-актин, выявлены в соматической, висце-
ральной и сомато-висцеральной мускулатуре. Fig. 1. Schematic drawing of the body wall musculature of Platyias
quadricornis. Abbreviations: adr – anterior dorsal retractor; dmm –
Соматическая мускулатура P. quadricornis
dorsal muscle of the mastax; dr – dorsal retractor; dtt – dorsal
сос тоит из сфинктера короны и нескольких пар
tubular tentacle muscle; dvm – dorso-ventral muscle; evr – ex-
ретракторов: короны, туловища (вилочкообраз- ternal ventral retractor; idrf – inner dorsal retractor of the foot;
ных передних дорсальных, вентральных, задних lm – longitudinal muscle; lr – longitudinal retractor; mc – muscle
of the cloaca; mf – muscle of the fulcrum; mr – medial retractor;
дорсальных и двух пар продольных, идущих от
mra – muscle of the ramus; mt – muscle of the toe; mu – muscles
мастакса к ноге); двух пар ретракторов ноги; 6 пар
of the uncus; pdr – posterior dorsal retractor; rc – retractor of the
дорсовентральных мышц, трех поперечных мышц corona; rf – retractor of the foot; rmf – ring muscle at the base
впереди и позади мастакса и перед ногой, ряда of the foot; rmff – ring muscles of the foot; rmm – ring muscle of
the mastax; rmma – ring muscle of the manubrium; rmmo – ring
продольных и поперечных туловищных мышц,
muscle of the mouth opening; sc – sphincter of the corona; svm –
кольцевой мышцы в основании ноги и пары про-
somato-visceral muscle; tf – thin muscle fibre; tm – transverse
дольных мышц пальцев ноги (Рис. 1, 2A). muscle; vlr – ventro-lateral retractor; vr – ventral retractor.
372 Е.А. Котикова и О.И. Райкова
Рис. 2. Platyias quadricornis, окраска мускулатуры фаллоидином. A–B – проекция оптических срезов; C, D, F – оптические срезы:
C – на уровне ретракторов короны; D – на уровне рамусов; F– на уровне ноги; E, G, H – проекция оптических срезов: E – заднего
конца тела; G и H – мастакса. Сокращения см. Рис. 1.
Fig. 2. Platyias quadricornis, phalloidin staining of muscles. А–B – projection of a whole-mount preparation; C, D, F – optical sections:
C – optical section at the level of the corona; D – at the level of the rami; F – at the level of the foot; E, G, H – projection of a whole-mount
preparation: E – posterior end of the body, G and H – mastax. For abbreviations see Fig. 1.
Мускулатура двух видов коловраток 373
В латеральных областях короны обнаружена ральной области тела (Рис. 2A, B), а пятая сдвину-
пара ретракторов длиной 30 мкм и толщиной та ближе к центру тела. Самая последняя шестая
10 мкм (Рис. 2A, C, rc). Лежат эти ретракторы в пара лежит под задним дорсальным ретрактором,
основании короны над ее сфинктером толщиной практически в самом заднем участке туловища
1 мкм (Рис. 2C, sc). От ретракторов латерально и (Рис. 2E). Здесь же выявлено густое переплетение
вперед отходит ряд тонких мышц, вплоть до само- тонких продольно и поперечно ориентированных
го переднего конца короны. Отмечено и несколь- мышечных волокон.
ко коротких мышц, идущих от сфинктера короны Основание двухчлениковой ноги окружено
к переднему концу тела коловратки. По бокам кольцевой мышцей толщиной 1.3 мкм (Рис. 2E,
от мастакса располагаются передние дорсальные rmf), к которой примыкает две пары ретракторов
ретракторы вилочкообразной формы (Рис. 2А, ноги толщиной 5 мкм при длине до 50 мкм (Рис.
adr). Раздвоение на наружную и внутреннюю 2F, rf). Наружная, более мощная пара вентральных
ветви начинается в дистальной области, образуя ретракторов ноги крепится к боковым участкам
между проксимальными участками обеих ветвей стенки тела в области мастакса, проходит в ногу и
угол в 20°. Внутренние ветви толщиной 3.3 мкм следует до пальцев, а более короткая внутренняя
достигают в длину 50 мкм, тогда как наружные дорсальная пара идет только в самой ноге. Оба
при толщине 3 мкм несколько короче – 46 мкм. членика ноги имеют одинаковую длину 33 мкм,
Своим дистальным концом эти ретракторы при- при этом длина их пальцев достигает 50 мкм. В
крепляются к стенке тела туловища коловратки первом членике ноги четко выделяется до 5 тон-
позади этой точки прикрепления; ближе к бо- ких кольцевых мускульных волокон, лежащих
ковым участкам туловища лежат вентральные снаружи от внутренних ретракторов ноги (Рис.
ретракторы длиной 16 мкм при ширине 3.3 мкм 2B, rmff). От ноги, по направлению к боковым по-
(Рис. 2A, vr). И, наконец, третья пара туловищных верхностям туловища, практически перпендику-
ретракторов представлена задними дорсальными лярно к латеральным краям панциря отходит пара
ретракторами (Рис. 2A, E, pdr), которые распола- коротких мускульных волокон толщиной 1.5 мкм.
гаются на уровне основания ноги. Эти ретракто- У основания пальцев ноги лежит полукруглая
ры имеют эллипсовидную форму и достигают в мышца, от которой по внешней стороне пальцев
длину 33 мкм при максимальной ширине 13 мкм в следует пара билатерально симметричных тонких
средней части (Рис. 2E). волокон толщиной до 1 мкм (Рис. 2F, mt).
Две поперечные мышцы появляются позади Висцеральная мускулатура выявлена в ма-
мастакса и перед ногой, их ширина составляет стаксе (глотке). Она представлена тонкой коль-
1.3 мкм (Рис. 2C, D, tm). В центральном участке цевой мышцей, окружающей мастакс и имеющей
туловища выявлены две пары продольных ретрак- толщину 2.5 мкм (Рис. 2D, rmm). Длина самого
торов, которые начинаются от первой поперечной мастакса у самого крупного из исследованных эк-
мышцы, лежащей позади мастакса, и доходят до земпляров достигает 50 мкм при ширине 33 мкм.
основания ноги (Рис. 2B, lr). Из них центральная В стенке мастакса по всей длине располагается
пара немного толще, имеет ширину 3.3 мкм при мощная поперечно-полосатая дорсальная мышца,
длине 58 мкм, а более тонкая боковая имеет соот- которая служит для его расширения и последу-
ветственно ширину 2.6 мкм и длину 60 мкм. ющего сокращения во время приема и перера-
Шесть пар дорсовентральных мышц имеют ботки пищи (Рис. 2G, dmm). Эта прямая мышца
в поперечном сечении округлую или слегка уд- имеет длину 50 мкм, ширину в центре – 6 мкм, а
линенную форму; их толщина составляет от 5 до по бокам – 10 мкм. Имеют свою мускулатуру и
8 мкм (Рис. 1, dvm I–VI). В направлении от перед- ригидные части челюстного аппарата, располо-
него к заднему концу дорсовентральные мышцы женные в полости мастакса (Рис. 2G, H). Это –
располагаются следующим образом: первая пара непарный фулькрум и парные ункусы, рамусы и
лежит в латеральных участках короны (Рис. 2D), манубрии. В центре мастакса лежит короткий в
вторая в области проксимальных участков перед- виде пластинки фулькрум, перпендикулярный
них дорсальных ретракторов, третья на уровне к продольной оси тела, поэтому его мышцу мы
первой, но позади мастакса, четвертая и пятая над видим в профиль и она имеет толщину чуть более
второй поперечной мышцей: четвертая в лате- 1 мкм (Рис. 2G, mf). Мощные и массивные раму-
374 Е.А. Котикова и О.И. Райкова
сы – впереди заостренные, на их внутреннем крае
вместо зубов бугорки и ямки. Мышца рамусов
имеет длину 28 мкм при ширине 25 мкм (Рис. 2D,
mra). Мышцы ункусов представлены тонкими
пластинками треугольной формы, основание тре-
угольника – 2.5 мкм, высота – 12.5 мкм (Рис. 2H,
mu); они проходят под углом 45° к продольной
оси тела. Мышцы, расположенные на пластинках
редких зубов, направленных к центру мастакса,
очень тонкие и поэтому определить их размеры не
удалось. Массивные передние участки манубриев
закрыты рамусами, но видны короткие рукоятки,
направленные с боков навстречу друг другу. Дли-
на каждой рукоятки – 25 мкм, ширина – 6 мкм.
В ее составе – 5 плотно упакованных кольцевых
мышц толщиной 2.5 мкм (Рис. 2G, rmma).
Сомато-висцеральная мускулатура представ-
лена двумя парами мышц, связывающих мастакс
с поверхностью тела (Рис. 2H, svm). Первая пара
идет от проксимальных участков мастакса и ори-
ентирована вперед. Вторая несколько крупнее,
лежит под первой и начинается в срединной обла-
сти мастакса. Обе эти мышцы имеют форму треу-
гольника высотой 15 мкм. Дистальный конец этих
мышц образует основание треугольника шириной
2.5 мкм, а заостренный проксимальный участок –
вершину треугольника шириной менее 1 мкм.
Два подвида Brachionus diversicornis: B. di-
versicornis homoceros и B. diversicornis diversicornis
имеют сходный план строения мускулатуры.
Соматическая мускулатура представлена
сфинктером короны, ретракторами короны и
туловища: парой мощных передних медиальных
и более слабых вентро-латеральных, парой дор-
сальных, а также двумя парами ретракторов ноги,
поперечной мышцей, лежащей под коловраща-
тельным аппаратом, продольной мышцей в обла-
Рис. 3. Схема строения мускулатуры Brachionus diversicornis.
сти медиальных ретракторов, несколькими более Сокращения см. Рис. 1.
мелкими продольными мышцами и четырьмя Fig. 3. Schematic drawing of the body wall musculature of Bra-
парами дорсовентральных мышц (Рис. 3). chionus diversicornis. For abbreviations see Fig. 1.
Brachionus diversicornis. В области короны рас-
полагается сфинктер толщиной 1.5 мкм (Рис. 3,
sc). Под короной в верхних латеральных участках ет пара тонких мускулов (Рис. 2A, dtt) длиной
туловища лежит пара ретракторов короны дли- 14 мкм при толщине 1.3 мкм, которые соединя-
ной 26 и шириной 23 мкм (Рис. 4А, rc). Между ются своими проксимальными концами у основа-
собой ретракторы связаны тонкой поперечной ния щупальца. Вторая поперечная мышца такой
мышцей (tm). Кроме этого они посылают редкие же конфигурации проходит в области ротового
волокна в корону и в тело коловратки. От сре- отверстия (Рис. 3, tm).
динного участка поперечной мышцы к переднему Самый мощный туловищный медиальный ре-
спинному щупальцу навстречу друг другу следу- трактор лежит ближе всего к вентральной поверх-
Мускулатура двух видов коловраток 375
Рис. 4. Brachionus diversicornis, окраска мускулатуры фаллоидином. A–B – проекция оптических срезов; C–G – оптические срезы:
C – на уровне медиальных ретракторов; D – на уровне вентро-латеральных ретракторов; E–F – на уровне ноги; G – на уровне
мастакса. Сокращения см. Рис. 1.
Fig. 4. Brachionus diversicornis, phalloidin staining of muscles. A–B – projection of a whole-mount preparation; C – G – optical sections:
C – at the level of the medial retractors; D – at the level of the ventro-lateral retractors, E–F – at the level of the foot; G – at the level of
the mastax. For abbreviations see Fig. 1.
376 Е.А. Котикова и О.И. Райкова
ности тела и приурочен к передней трети тулови- дистальной кольцевой мышцы ноги. В этом месте
ща (Рис. 4B, mr). Он достигает в длину 80 мкм и от ноги отходит пара пальцев длиной до 58 мкм. В
имеет ширину 30 мкм в проксимальной части и 12 пальцах ноги мышц не обнаружено.
мкм в дистальной части. В нем прослеживается до Висцеральная мускулатура представлена в
4 мускульных пучков разной длины, что заметно пищеварительной системе. Округлое ротовое от-
на его проксимальном участке, от которого по верстие, свойственное плавающе-ползающим ко-
направлению к коловращательному аппарату сле- ловраткам сем. Brachionidae, окружено кольцевой
дует пучком масса тонких мускульных волокон мышцей толщиной 3 мкм (Рис. 4A, rmmo).
(Рис. 4C). С боков от медиальных ретракторов Глотка или мастакс окружен тонкой кольцевой
следует пара продольных мышц (lm) длиной 50 мышцей (Рис. 4B, rmm). Внутри мастакса выде-
мкм и шириной 7 мкм, раздвоенных на самом ляется мощная лентовидная дорсальная мышца,
проксимальном конце под ретрактором короны лежащая вдоль его задней стенки и загибающаяся
(Рис. 4B). Здесь же проходят вентро-латеральные на латеральные участки (Рис. 4G, dmm). Ее дли-
ретракторы, которые берут начало под глоткой и на – 80 мкм, а толщина – 8 мкм. В жевательном
следуют от центра мастакса вперед и латерально аппарате наиболее четко удалось выделить мыш-
(Рис. 4D, vlr). Их длина достигает 58 мкм при ши- цы фулькрума, мощных рамусов и манубриев. Эти
рине 1.6 мкм, но на самом проксимальном участке мышцы сходны с таковыми P. quadricornis. Базаль-
ретрактор утолщается до 3.3 мкм. ные пластинки парных манубриев перекрывается
В задней трети туловища выделяется пара рамусами, а концевые рукоятки имеют по 5 коль-
дорсальных ретракторов, состоящих из двух, при- цевых мускульных пучков толщиной 1 мкм.
жатых друг к другу мускульных пучков, что хоро- Вдоль всего пищеварительного тракта следу-
шо видно в проксимальном отделе (Рис. 4A, dr). ют продольные мышцы, которые заканчиваются
Длина ретракторов – 32 мкм, а ширина в среднем ниже клоаки с ее 3-мя мускулами (mc) поперечной
участке – 12 мкм. В дистальной области от этих мышцей (tm), от которой к заднему концу туло-
ретракторов прослеживаются две пары тонких вища проходит пара коротких продольных мышц
и коротких мышц, первая из которых следует к длиной 8 и толщиной 1.3 мкм, ориентированных
нижнему участку пищеварительной системы на вдоль ноги и слегка латерально (Рис. 3, 4A).
уровне клоаки, а вторая к тонкой задней продоль-
ной мышце, ориентированной вдоль ноги. Таким ОБСУЖДЕНИЕ
образом, мышцы, отходящие от дорсальных ре-
тракторов, формируют между собой прямой угол. Количество работ по исследованию муску-
В латеральных областях туловища было обна- латуры коловраток с каждым годом растет. Все
ружено 4 пары дорсовентральных мышц толщи- авторы в той или иной степени предпринимают
ной от 15 до 20 мкм, имеющих на срезе округлую попытки использовать морфологические осо-
или слегка вытянутую форму (Рис. 4A, B, G, dvm бенности строения мускулатуры для решения
I–IV). Первая лежит на уровне короны, вторая – вопросов филогении и систематики. Чаще всего
сбоку от мастакса, две последние – в задней об- констатируются морфологические особенности и
ласти тела. Все они располагаются на одинаковом ставятся вопросы (Wilts et al. 2009), реже даются
расстоянии друг от друга. Вдоль ноги, длина объяснения и формулируются основные критерии
которой доходит до 70 мкм, проходят тонкие про- возникновения определенных структур (Sørensen
дольные волокна, а внутри расположены 4 пары et al. 2003; Котикова и др. 2006).
ретракторов толщиной от 5 до 2.5 мкм (Рис. 4E, Мускулатура коловраток в первую очередь
F). Наружный вентральный ретрактор ноги кре- необходима для работы внутренних органов
пится к боковым участкам стенки тела в области и передвижения. Соматическая мускулатура
мастакса (Рис. 4F, evr). Затем он направляется в представлена наружными кольцевыми и по-
срединную область туловища к основанию ноги и груженными продольными мышцами. Описано
входит в нее. Его длина с учетом изгиба – 97 мкм, множество примеров архитектоники беспанцир-
а ширина – 4–5 мкм. Внутри ноги выделяется ных и панцирных коловраток. Беспанцирные
пара более тонких внутренних дорсальных ре- демонстрируют наружные кольцевые мышцы раз-
тракторов (idrf) толщиной 2.5 мкм, следующих до личного качества и структуры, а также комплекс
Мускулатура двух видов коловраток 377
продольных. Так, у бделлоид Rotaria и Philodina 16 ноги: дорсальную и вентральную (Remane 1929–
кольцевых мышц, не замкнутых на вентральной 32) (полное совпадение с нашими данными для
стороне, образуют дорсальные дуги (Hyman 1951; B. diversicornis), причем именно длинный и более
Hochberg and Litvaitis 2000). Этим коловраткам сильный вентральный начинается от мастакса, а
свойственен пиявкообразный или пяденичный дорсальный – только от основания ноги. Особый
способ движения. По иному двигаются беспан- интерес для нас представляет наличие у этого вида
цирные плавающе-ползающие Dicranophoridae, сильного центрального ретрактора, соответствую-
имеющие длину туловища 500 мкм, а пальцы щего медиальному ретрактору B. diversicornis и 4-х
короткой ноги – 100 мкм. У них выявлено 7 не- дорсовентральных мышц, расположенных на оди-
полных кольцевых мышц разной конфигурации наковом расстоянии друг от друга у обоих видов.
и одна полная кольцевая педальная, плюс 9 пар Следует подчеркнуть наличие общего плана стро-
продольных мышц (Riemann et al. 2008). Среди ения мускулатуры у коловраток рода Brachionus
последних встречаются как длинные мышцы, (Kotikova et al. 2001) и Platyias (Котикова и др.
идущие от головы до ноги, так и очень короткие, 2006). Имеющиеся у них отличия связаны с раз-
не выходящие за пределы ноги. мерами тела и строением ног. Форма и размеры
У исследованных нами видов плавающе-пол- всех ретракторов могут варьировать в связи с раз-
зающих панцирных коловраток выявлены суще- ной степенью их сокращения при фиксации.
ственные различия в строении и расположении Классические исследования мускулатуры
элементов соматической мускулатуры при со- ко ло враток продемонстрировали заметные раз-
впадении структур маллеатного мастакса. Имея личия на примерах близкородственных видов
одинаковый способ движения и сильно сплющен- рода Synchaeta (Peters 1931). Аналогичная си-
ный панцирь, эти коловратки существенно раз- туация выявлена нами среди представителей
личаются по соотношению его длины и ширины. родов Brachionus (Kotikova et al. 2001) и Platyias
Так, у P. quadricornis длина панциря всего на 1/3 (Котикова и др. 2006). Существенные изменения
больше ширины, тогда как у B. diversicornis это в количестве ретракторов туловища и их мощно-
соотношение уже – 2:1. Именно поэтому у B. сти напрямую связаны с формой тела коловраток,
diversicornis имеются сильные медиальные ретрак- покрытых панцирем, и степенью сплющенности
торы, хорошо развитые вентро-латеральные и его пластин. Что же касается ретракторов ноги,
дорсальные, а у P. quadricornis – парные передние то здесь все определяется функциональной спец-
и задние дорсальные. Дорсовентральные мышцы, ификой ее работы, связанной с прямым участием
так необходимые панцирным коловраткам, имеют ноги в передвижении коловраток и ее прикрепле-
в сечении округлую или удлиненную форму. На- нии к субстрату. Так, например, для Philodina sp.
личие шести таких мышц у P. quadricornis, четыре из Bdelloida, которым свойственно пяденичное
из которых выявлены в задней трети тела и только передвижение, авторы предположили лучшее
две в передней при толщине 5–8 мкм, можно объ- развитие комплексов ретракторов ноги, чем у
яснить только формой тела. Иная картина имеет планктонных видов (Hochberg and Litvaitis 2000).
место в расположении четырех дорсовентральных В этой связи следует обратить внимание и на
мышц у B. diversicornis. Для вытянутого в длину тот факт, что в ноге изученной нами бделлоиды
тела коловратки естественно присутствие таких Rotaria tardigrada выявлено 6 катехоламинергиче-
более сильных мышц толщиной от 15 до 20 мкм, ских нейронов, тогда как у других коловраток их
лежащих в латеральных областях на одинаковом число не превышало двух (Kotikova 1995).
расстоянии друг от друга. Мускулатура еще од- У лишенной ноги плавающей коловратки
ного вида брахионид Brachionus manjavacas в ка- Notholca acuminate (Brachionidae) выявлено 3
честве кольцевых мышц имеет только дорсовен- пары продольных ретракторов и 4 пары кольце-
тральные участки (Leasi et al. 2010). Эти мышцы вых ретракторов, видоизмененных в вентролате-
сохраняются и у B. quardidentatus, но дополнены ральные и дорсолатеральные мышцы (Sørensen
сфинктером короны (Kotikova et al. 2001). et al. 2003). Наличие у N. acuminate уникальной
Обнаружены и отличия в мускулатуре ног. клоакальной мембраны, которая служит для при-
Классические исследования мускулатуры Bra- крепления коловратки, привело к возникновению
chionus calyciflorus выявили две пары ретракторов сомато-клоакальных и висцеро-клоакальных
378 Е.А. Котикова и О.И. Райкова
мышц, впервые здесь описанных. Эти структуры, Маркевич Г.И. 1991. Филогения коловраток и эволю-
как и спиралеобразная мышца с отходящей от нее ция их таксономической системы. В кн.: В.Г. Гагарин
парой V-образных мышц, обнаруженные нами (Ред.) Фауна, биология и систематика свободно-
живущих низших червей. Министерство печати и
впервые в клоаке Testudinella patina, планктобен-
массовой информации, Рыбинск: 74–94.
тической коловратки с панцирем округлой фор-
Маркевич Г.И. и Коренева Е.А. 1981. К методике
мы, следует рассматривать как маркеры мускуль-
подготовки мастаксов коловраток для растровой
ной системы этих видов коловраток (Котикова и
электронной микроскопии. Зоологический журнал,
др. 2006).
60: 1562–1564.
Современный подход к исследованию муску- Barnes R.S.K., Calow P., Olive P.J.W., Golding D.W.
латуры коловраток продемонстрировала группа and Spicer J.I. 2001. The Invertebrates: a synthesis,
авторов, используя сочетание нескольких мето- Malden MA: Blackwell, Oxford: 497 p.
дов исследования (Wilts et al. 2009, 2012). У вы- Hochberg R. and Litvaitis M.K. 2000. Functional mor-
бранных ими видов Bryceella stylata и Squatinella phology of the muscles in Philodina sp. (Rotifera: Bdel-
loidea). Hydrobiologia, 432: 57–64.
rostrum, до недавнего времени относившихся к
Hochberg R. and Gurbuz O.A. 2007. Functional mor-
разным семействам, выявлены поразительные
phology of somatic muscles and anterolateral setae in
сходства в морфологии, экологии и способе
Filinia novaezealandiae Shiel and Sanoamuang, 1993
движения, что указывает на их близкое родство.
(Rotifera). Zoologischer Anzeiger, 246: 11–22.
Морфологическая характеристика, характерное
Hochberg R. and Lilley G. 2010. Neuromuscular organi-
движение толчками, выбор сходного места обита- zation of the freshwater colonial rotifer, Sinantherina
ния представлены авторами как синапоморфии, с socialis, and its implication for understanding the evo-
оговоркой о необходимости подтверждения этой lution of coloniality in Rotifera. Zoomorphology, 129:
гипотезы будущим филогенетическим анализом, 153–162.
желательно по результатам молекулярных ме- Hochberg R., O Brien S. and Puleo A. 2010. Behavior,
тодов. Именно такой подход к решению данной metamorphosis and muscular organization of the preda-
tory rotifer Acyclus inquietus (Rotifera, Monogononta).
проблемы актуален в настоящее время.
Invertebrate Biology, 129: 210–219.
Hyman L.N. 1951. The Invertebrates III. Acanthocephala,
БЛАГОДАРНОСТИ Aschelminthes and Entoprocta. The pseudocoelomate
Bilateria. McGraw-Hill, New York, Toronto, London.
Дирекции и сотрудникам ИБВВ РАН (Борок) 572 p.
огромное спасибо за предоставленную возможность Kotikova E.A. 1995. Localization and neuroanatomy of
работать в лабораториях института в течение многих catecholaminergic neurons in some rotifer species. Hy-
лет. Авторы выражают искреннюю благодарности drobiologia, 313/314: 123–127.
коллегам, сотрудникам лаборатории эволюционной Kotikova E.A., Raikova O.I., Flyachinskaya L.P. and
морфологии ЗИН РАН, А.А. Петрову и А.Н. Шумееву Reuter M. 2001. Rotifer muscles as revealed by phal-
за помощь в работе на CLSM. Искреннее спасибо про- loidin–TRITC staining and confocal scanning laser
фессору Л.А. Кутиковой за помощь в определении мате- microscopy. Acta Zoologica (Stockholm), 82: 1–9.
риала. Работа проводилась при финансовой поддержке Kotikova E.A., Raikova O.I., Reuter M. and Gustafsson
Российского фонда фундаментальных исследований M.K.S. 2004. Musculature of an illoriсate predatory
(грант 09-04-01309) и Министерства образования и rotifer Asplanchnopus multiceps as revealed by phal-
науки Российской федерации в центре коллективного loidin fluorescence and confocal microscopy. Tissue &
пользования (ЦКП) «Таксон». Cell, 36: 189–195.
Leasi F., Fontaneto D. and Melone G. 2010. Phyloge-
netic constraints in the muscular system of rotifer
ЛИТЕРАТУРА
males: investigation on the musculature of males versus
females of Brachionus manjavacas and Epiphanes senta
Котикова Е.А., Райкова О.И. и Флячинская Л.П. (Rotifera, Monogononta). Journal of Zoology, 282:
2006. Исследование архитектоники мускулатуры 109–119.
коловраток методом флуоресценции с применением Peters F. 1931. Untersuchungen über Anatomie and Zell-
конфокальной микроскопии. Журнал эволюционной konstanz vor Synchaeta (S. grimpei Remane, S.baltica
биохимии и физиологии, 42: 72–79. Ehrenb., S. tavina Hood und S. triophthalma Laut-
Кутикова Л.А. 1970. Коловратки фауны СССР. Наука, erborn). Zeitschrift Wissenschaftliche Zoologie, 139:
Ленинград, 742с. 1–119.
