Table Of ContentПАРАЗИТОЛОГИЯ, 36, 1, 2002
УДК 576.89 + 591.55
ПАРАЗИТАРНЫЕ СООБЩЕСТВА И НЕРЕСТ РЫБ
© О. Н. Пугачев
В статье приводятся данные о влиянии нереста рыб на структуру и разнообразие паразитар-
ных сообществ с использованием материалов, полученных в результате полного паразитологи-
ческого обследования.
Нерест в жизненном цикле рыб является одним из основных моментов, определя-
ющим выживание вида и популяции. Это сложное явление, сопровождаемое значи-
тельными физиологическими перестройками в организме рыб в преднерестовый и
постнерестовый периоды, связано с различными миграциями, которые приводят к
значительным изменениям в структуре нерестовой части популяции. Часто это очень
протяженные анадромные и катадромные миграции. Протяженность миграций нахо-
дится в прямой зависимости от упитанности и жирности рыб (Никольский, 1961,
1974). Нерест оказывает существенное влияние на эти параметры. Так, у самок леща
жирность после нереста снижается приблизительно в 3 раза. У одних видов происхо-
дящие в организме изменения необратимы, и производители после нереста погибают.
Другие же виды после миграции и нереста затрачивают на восстановление организма
иногда до нескольких лет, но совершают нерестовую миграцию несколько раз в жизни
(Никольский, 1961, 1974). Таким образом, нерест и нерестовые миграции являются
стрессовыми факторами для рыб, что не может не сказываться и на паразитарных
сообществах. Вопросам изучения паразитофауны рыб в процессе миграций посвящена
довольно значительная литература (Heitz, 1918; Догель, Марков, 1937; Полянский,
1955; Шульман, 1957; Догель, 1958, и др.). В этих работах внимание акцентировалось
на обеднении паразитофауны в процессе миграций, на резкой смене «морской» и
«пресноводной» паразитофаун, на зависимости паразитофауны от возраста, с которым
связана и нерестовая миграция. В целом миграционный цикл у рыб содержит, помимо
нерестовой, нагульную и зимовальную миграции. В данной работе уделяется внимание
в первую очередь нересту, преднерестовому и постнерестовому периодам и в некото-
рой степени нерестовым миграциям с использованием методов анализа паразитарных
сообществ (Пугачев, 2000).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Материал собирался методом полного паразитологического вскрытия по Догелю.
Паразиты всех систематических групп были определены, а многоклеточные — и
подсчитаны. Речной гольян (Phoxinus phoxinus) изучался в бассейне р. Селенги в июле
после нереста и в июне во время нереста. Алтайский осман (Oreoleuciscus humilis)
исследовался в июне в оз. Бон-Цаган-Нур и в июле во время нереста в р. Байдраг-Гол,
которая впадает в вышеупомянутое озеро (Западная Монголия). Данные о паразито-
фауне омуля (Coregonus autumnalis ) взяты из работы Бауера (1948), исследовавшего
пропускавших нерест рыб в июле—августе в дельте р. Лены. Данные по паразито-
фауне омуля в процессе миграции получены в июле в среднем течении Лены (Пугачев,
3
1984). Американский валек (Prosopium cylindraceum) изучался в августе в дельте Лены
(рыбы, пропускавшие нерест) и в августе—сентябре в среднем течении р. Колымы
(Пугачев, 1984) в преднерестовый период. Данные о паразитофауне красной (Опсо-
rhynchus пегка) заимствованы из работы Коновалова (1971), которые представлены
двумя группами рыб: рыбы в возрасте 5+, совершающие нерестовую миграцию, и рыбы
в возрасте 3+, не совершавшие миграции в море. С целью сравнения структуры
паразитарных сообществ красной в разных возрастных группах используются данные
Коновалова (1971) по рыбам возраста 1+—5+. Методы расчета индексов для изучения
структуры и разнообразия паразитарных сообществ были опубликованы ранее (Пуга-
чев, 2000).
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Для компонентных паразитарных сообществ лососевых и сиговых рыб в процессе
нерестовой ми фации (Coregonus autumnalis, Oncorhynchus пегка) и в преднерестовый
период (Prosopium cylindraceum) характерны высокие значения индекса доминирова-
ния, слабая выравненность видов паразитов в сообществах по обилию, низкие значе-
ния индекса Шеннона по сравнению с периодом нагула (табл. 1). При этом паразитар-
ные сообщества нерки и омуля в процессе нерестовой миграции достоверно
(р < 0.001) менее разнообразны и сбалансированы по сравнению с таковыми в нагуль-
ный период. Подобные различия у валька оказались статистически недостоверными,
что может свидетельствовать о том, что в начальные этапы преднерестового периода
тенденция к дестабилизации компонентных паразитарных сообществ еще статисти-
чески не выражена, но уже отчетливо проявляется. И для компонентных сообществ
паразитов валька, и для таковых омуля характерно резкое уменьшение количества
видов и особей паразитов. Для нерки в процессе нерестовой миграции характерны
богатые видами и особями паразитов сообщества, но не сбалансированные. Они
«приговорены к смерти», так как нерка после нереста погибает. В процессе нересто-
вой миграции у омуля происходит не только обеднение паразитарных сообществ, но и
замещение видов-доминантов: на смену автогенному генералисту приходит автоген-
ный специалист, в то время как у нерки и валька такой смены не происходит.
По-видимому, для компонентных сообществ паразитов нерки это вообще не имеет
существенного значения, в то время как у валька этот процесс еще не начался. Тем не
менее на уровне инфрасообществ паразитов валька обеднение, меньшая выравнен-
ность видов по обилию в преднерестовый период по сравнению с нагулом статистиче-
ски достоверны (р < 0.0001). Это свидетельствует о том, что инфрасообщества раньше
реагируют на происходящие изменения (рис. 1—3).
Для карповых (Phoxinus phoxinus, Oreoleuciscus humilis) в преднерестовый и нерес-
товый периоды характерны богатые и сбалансированные компонентные паразитарные
сообщества (табл. 1). Об этом свидетельствуют низкие значения индекса доминирова-
ния, высокие значения индексов выравненности видов по обилию и Шеннона, в то
время как эти сообщества во время нагула и в постнерестовый период менее разнооб-
разны. Различия значений индексов Шеннона статистически достоверны (р < 0.0001).
Для обоих видов характерна смена видов-доминантов. Как и у омуля в процессе
нерестовой миграции, у карповых в преднерестовый и нерестовый периоды доминиру-
ют автогенные специалисты. Компонентные паразитарные сообщества гольяна в пост-
нерестовый период претерпевают обеднение, что еще сильнее выражено на уровне
инфрасообществ (рис. 4, 5, 6). Различия в средних значениях основных параметров
инфрасообществ статистически достоверны (р < 0.0001). У алтайского османа на
уровне инфрасообществ эти тенденции не так ярко выражены. Статистически досто-
верны различия только между средними значениями индекса Бриллюена (р < 0.05).
Таким образом, паразитарные сообщества лососевых (в широком понимании) и
карповых рыб по-разному реагируют на события, связанные с нерестом. У карповых в
противоположность лососевым формируются более разнообразные и сбалансирован-
ные сообщества. Сходство заключается в доминировании в эти периоды видов-специ-
4
Таблица 1
Характеристики компонентных сообществ паразитов рыб во время нагула и нереста
Table 1. Characteristics of component parasite communitites during foraging and spawning
Phoxinus phoxinus Oreoleuciscus humilis Coregonus autumnalis Prosopium cylindraceum Oncorhynchus nerka
р. Селенга p. Селенга оз. Бон- р. Байдраг- р. Лена р. Лена (сред- р. Лена оз. Дальнее оз. Дальнее
р. Колыма
(1981) (1988) Цаган-Нур Гол (дельта)* нее течение) (дельта) (Камчатка)** (Камчатка)**
после нерестовая преднересто- нерестовая
нерест нагул нерест нагул нагул нагул
нереста миграция вый период миграция
Исследовано рыб 15 15 15 15 30 9 15 16 16 15
Общее число паразитов 6 16 13 14 14 3 8 4 7 15
То же особей паразитов 65 997 364 448 1271 42 248 44 300 13 374
Количество автогенных видов 4 13 10 7 13 3 7 3 5 11
То же аллогенных видов 2 3 3 7 1 0 1 1 2 4
Доля особей автогенных видов 0.55 0.79 0.33 0.48 0.98 1 0.98 0.25 0.64 0.92
То же аллогенных видов 0.45 0.21 0.67 0.52 0.02 0 0.02 0.75 0.36 0.08
Количество видов-специалистов 3 12 8 7 8 3 6 3 4 5
Доля особей видов-специалистов 0.52 0.99 0.31 0.48 0.08 1 0.25 0.25 0.64 0.4
Количество видов-генералистов 3 4 5 7 6 о 2 1 3 10
Доля особей видов-генералистов 0.48 0.01 0.69 0.52 0.92 о 0.75 0.75 0.36 0.6
Характеристика доминантного вида Г/АВ С/АВ Г/АЛ С/АВ Г/АВ С/АВ Г/АВ Г/АЛ Г/АЛ Г/АВ
Доминантный вид Ih Gm Cs Go Ls Dg Ih 1р Ds Рс
Индекс Бергера—Паркера 0.409 0.303 0.42 0.321 0.68 0.833 0.726 0.75 0.3 0.508
Выравненность 0.693 0.663 0.639 0.733 0.38 0.501 0.457 0.561 0.815 0.382
Индекс Шеннона 1.242 1.837 1.638 1.936 1.003 0.55 0.951 0.777 0.587 1.034
Примечание. Ls — Lecithaster sp.; Dg — Destructihaptorgrumosus; Cs — Contracaecum sp. (1); Go — Gyrodactylus oreoleucisci; Gm — Gyrodactylus magnificus; Ih — Ichthyobronema
hamulatum (1); lp — Ichthyocotylurus pileatus (mc); Ds — Diplostomum spathaceum; Pc — Phyllobothrium caudatum. * — данные Бауера (1948); ** — данные Коновалова (1971).
1.2
я 1.0
и
н
а 0.8
в
о
р
и 0.6
н
и
м
о 0.4
д
с
дек 0.2 Мах
н
И Min
0.0
| Mean + SE
1 Mean-SE
-0.2
Перед нерестом Нагул Mean
Рис. 1. Значения индекса доминирования в инфрасообществах паразитов валька.
Fig. 1. Values of dominance index of Prosopium cylindraceum parasite infracommunities.
1.2
1.0
ь 0.8
т
с
о
н 0.6
н
е
н
в 0.4
а
р
ы
В 0.2
Max
Min
0.0
t Mean + SE
1 Mean - SE
-0.2
Перед нерестом Нагул Mean
Рис. 2. Значения индекса выравненное™ видов по обилию в инфрасообществах паразитов
валька.
Fig. 2. Values of evenness of Prosopium cylindraceum parasite infracommunities.
0.8
0.7
а 0.6
н
юе 0.5
л
ил 0.4
р
Б 0.3
с
к
де 0.2
Ин 0.1 Max
Min
0.0 Mean + SE
Mean-SE
-0.1
Перед нерестом Нагул Mean
Рис. 3. Значения индекса Бриллюена в инфрасообществах паразитов валька.
Fig. 3. Values of Brillouin index of the parasite infracommunities of Prosopium cylindraceum.
6
1.2
я 1.0
и
н
а 0.8
в
о
р
и 0.6
н
и
м
о 0.4
д
с
к
де 0.2 Max
н
И Min
0.0
Mean + SE
Mean - SE
-0.2
После нереста Нерест Mean
Рис. 4. Значения индекса доминирования в инфрасообществах паразитов речного гольяна.
Fig. 4. Values of dominance index of Phoxinus phoxinus parasite infracommunities.
1.2
1.0
ь 0.8
т
с
о
н 0.6
н
е
н
в 0.4
а
р
ы
В 0.2
Max
Min
0.0
Mean + SE
Mean - SE
-0.2
После нереста Нерест n Mean
Рис. 5. Значения индекса выравненное™ видов по обилию в инфрасообществах паразитов
речного гольяна.
Fig. 5. Values of evenness of Phoxinus phoxinus parasite infracommunities.
2.2
1.8
а
н
юе 1.4
л
л
и
р 1.0
Б
с
к
де 0.6
Ин Max
0.2 Min
Mean + SE
Mean - SE
-0.2
После нереста Нерест a Mean
Рис. 6. Значения индекса Бриллюена в инфрасообществах паразитов речного гольяна.
Fig. 6. Values of Brillouin index of the parasite infracommunities of Phoxinus phoxinus.
7
Таблица 2
Характеристики компонентных сообществ паразитов у возрастных групп нерки
в озере Дальнее (Камчатка) (данные из Коновалова, 1971)
Table 2. Characteristics of component parasite communitites of Oncorhynchus nerka
age groups from Dal'nee Lake (Kamchatka) (data from Konovalov, 1971)
Возрастная группа
ХХааррааккттееррииссттииккаа
1+ 2+ 3+ 4+ 5+
Исследовано рыб 33 50 16 24 15
Количество видов паразитов 5 7 7 8 15
Общее число особей паразитов 93 442 300 3886 13 374
Количество автогенных видов 3 5 5 6 11
То же аллогенных видов 2 2 2 2 4
Доля особей автогенных видов 0.26 0.47 0.64 0.81 0.92
То же аллогенных видов 0.74 0.53 0.36 0.19 0.08
Количество видов-специалистов 3 4 4 4 5
Доля особей видов-специалистов 0.26 0.47 0.64 0.79 0.4
Количество видов-генералистов 2 3 3 4 10
Доля особей видов-генералистов 0.74 0.53 0.36 0.21 0.6
Характеристика доминантного вида G/AL G/AL G/AL S/AU G/AU
Доминантный вид Ds Ds Ds Cf Pc
Индекс Бергера—Паркера 0.645 0.43 0.3 0.347 0.508
Выравненность 0.649 0.793 0.815 0.806 0.382
Индекс Шеннона 1.044 1.543 1.587 1.677 1.034
Примечание. Ds — Diplostomum spathaceum\ Cf — Crepidostomum farionis\ Pc — Phyllobothrium caudatum.
алистов. Исключение из правил составляет нерка со своим особым жизненным цик-
лом. По-видимому, эти различия определяются особенностями формирования нерес-
товых стад у лососевых и карповых. Карповые сходятся на нерест и расходятся на
нагул, в то время как лососевые расходятся на нерест и сходятся на нагул. Доминиро-
вание автогенных специалистов в преднерестовый период в ходе нерестовой миграции
и в процессе нереста является важной адаптацией паразитарных сообществ к этим
критическим периодам в жизни рыб, уменьшающей негативное влияние паразитов на
организм хозяина. В целом характер изменений в структуре паразитарных сообществ
в эти периоды у рыб, не погибающих после нереста, также имеют приспособительное
значение — уменьшить нагрузку на организм хозяина (сиговые), с одной стороны, а с
другой — обеспечить продолжение своего существования (карповые).
Буш и Кеннеди (Bush, Kennedy, 1994) образно представляют, что паразиты живут
на небольших участках (in patches), т. е. в особях хозяина, и во фрагментах (frag-
ments), т. е. в популяциях хозяина. Саму пространственную раздробленность (гетеро-
генность) вида хозяина (host fragmentation) они рассматривают как некую «страховку»
против вымирания паразитов вследствие частого и многообразного антропогенного
воздействия (hedging your bets against extinction), которое зачастую приводит к возрас-
танию пространственной гетерогенности хозяина, но при этом шансы паразитов
выжить в какой-либо из группировок увеличиваются. Эти выводы, или прогнозы, были
сделаны авторами на видовом уровне. Однако раздробленность (фрагментирован-
ность = гетерогенность), и не только пространственная, характерна и для отдельной
популяции хозяина. Она выражается в популяционной структуре. Роль пространствен-
ной гетерогенности вполне очевидна на основании приведенных выше данных о
структуре компонентных сообществ и инфрасообществ паразитов в периоды нереста.
Пространственная гетерогенность уменьшается у карповых и увеличивается у лососе-
вых и сиговых, что приводит к увеличению разнообразия компонентных сообществ у
карповых и к его уменьшению у сиговых. Однако роль популяционной структуры
8
хозяина в формировании компонентных паразитарных сообществ не очевидна, так
как паразиты могут «распознавать», а могут и «не распознавать» различные субпопу-
ляционные группировки хозяина. Хорошо известно из работ по популяционной био-
логии паразитов, что различные субпопуляционные группировки хозяина играют
разную роль в поддержании численности отдельных видов паразитов (Иешко, 1988).
Именно такие «распознанные» паразитами субпопуляционные группировки хозяина
могут быть «реальными фрагментами» для паразитарного сообщества.
Для определения роли этих группировок в структуре компонентных сообществ
паразитов представляется целесообразным использовать возрастную структуру попу-
ляции нерки в оз. Дальнем (Камчатка) (табл. 2). Компонентные сообщества паразитов
нерки в возрасте 5+ и 1+ сходны по своему разнообразию, хотя резко различаются по
количеству видов паразитов и их численности. Значения индекса Шеннона не разли-
чаются статистически. Они также сходны и у рыб в возрастах 2+ и 3+. Рыбы этих двух
возрастных групп и представляют собой реальный единый «фрагмент» или группу в
структуре компонентного паразитарного сообщества. Несмотря на то что паразитар-
ные сообщества рыб в возрасте 5+ и 1+ характеризуются одинаковым разнообразием,
эти группы нерки не составляют единого «фрагмента» в структуре компонентного
паразитарного сообщества. Сообщество паразитов у годовиков нерки еще не стабили-
зировалось и находится в процессе формирования, тогда как у нерки, идущей на
нерест, оно уже «приговорено к смерти». Таким образом, структура компонентного
паразитарного сообщества нерки в оз. Дальнем определяется тремя группировками:
рыбы в возрасте 1+, рыбы в возрасте 2+ и 3+, рыбы в возрасте 4+. Следует отметить и
тот факт, что с возрастом у рыб формируются все более разнообразные и сбалансиро-
ванные паразитарные сообщества. Эта тенденция характерна только для рыб, не
совершавших нагульную миграцию в море. Все приведенные данные свидетельствуют
о перспективности использования индекса Шеннона для изучения структуры ком-
понентных паразитарных сообществ.
Список литературы
Б ауер О. Н. Паразиты рыб реки Лены // Известия ВНИОРХ. 1948. Т. 27. С. 157—175.
Догель В. А. Паразитофауна и окружающая среда // Некоторые вопросы экологии паразитов
пресноводных рыб. 1958. Изд-во ЛГУ. С. 9—54.
Догель В. А., Марков Г. С. Возрастные изменения паразитофауны новоземельского гольца//
Тр. Лен. общ. естествоиспыт. 1937. Т. 66, вып. 3. С. 434—455.
Иешко Е. П. Популяционная биология гельминтов рыб. Л.: Наука, 1988. 118 с.
Коновалов С. М. Дифференциация локальных стад нерки. Л.: Наука, 1971. 228 с.
Никольский Г. В. Экология рыб. М.: Высшая школа, 1961. 335 с.
Никольский Г. В. Экология рыб. М.: Высшая школа, 1974. 367 с.
Полянский Ю. И. Материалы по паразитологии рыб северных морей СССР.
Паразиты ры б Баренцева моря//Тр. ЗИН АН СССР. 1955. Т. 19. С. 5—170.
Пугачев О. Н. Паразиты пресноводных рыб северо-востока Азии. Л., 1984. 155 с.
Пугачев О. Н. Паразитарные сообщества речного гольяна//Паразитология. 2000. Т. 34, вып. 3.
С. 196—209.
Ш ул ь м а н С. С. Материалы по паразитофауне миног бассейнов Балтийского и Белого морей //
Изв. всес. научно-исслед. инст. озерн. и речи. рыбн. хоз. 1957. Т. 42. С. 287—304.
Bush А. О., Kennedy С. R. Host fragmentation and helminth parasites: hedging your bets against
extinction // Intern. Journ. Parasitol. 1994. Vol. 24, N 8. P. 1333—1343.
H e i t z A. Salmo salar, seine Parasitenfauna und seine Erndhrung im Meer und im Susswasser // Arch.
Hydrobiol. 1918. Bd 12. S. 2—3.
Зоологический институт РАН, Поступила 10 V 2001
Санкт-Петербург
9
PARASITE COMMUNITIES AND A FISH SPAWN
O. N. Pugachev
Key words: parasite community, structure, spawn, migration, Salmonidae, Cyprinidae.
SUMMARY
High values of dominance index, low values of evenness and Shannon index are characteristic of
component parasite communities of prespawning (Prosopium cylindraceum) and spawn migratory
fishes (Coregonus autumnalis, Oncorhynchus nerka). Autogenic specialists are dominant in the
component parasite communities of C. autumnalis. The Component parasite communities of P. cylin-
draceum and O. nerka are dominant in a content of generalist species. The O. nerka parasite
communities are communities «sentenced to death».
Low values of dominance index, high values of evenness abd Shannon index are peculiar to
component parasite communities of prespawning and spawning cyprinid fishes (Phoxinus phoxinus,
Oreoleuciscus humilis). Autogenic specialists are dominant. Increase of dominance index and decrease
of two other indexes characterize the postspawning period. The same tendency characterises infracom-
munities.
Thus, the component parasite communities respond differently to the fish spawn of the cyprinid
and coregonid / salmonid fishes. Similarity is in the dominance of autogenic specialists in one case
only (C. autumnalis). These differences are defined by the mode of fish stock formation for spawn.
The cyprinids congregate for spawning and move apart for foraging and vice versa is observed in the
coregonids and salmonids. Autogenic specialists dominance seems to be the important adaptation to
reduce a negative effect to host during spawning.
Bush and Kennedy in 1994 established that «parasites live in patches (host individuals) and
fragments (host populations)». They consider the host fragmentation as «hedging your bets against
extinction» due to frequency and magnitude anthropogenic factors, which increase fragmenting of host
populations. This conclusion was made for a species level. From the other hand the fragmentation is
a natural feature for a single host population too. Such fragmentation is a host population structure.
The role of fragmentation is obvious from the data on component parasite communities during fish
spawn. The fragmentation decreases in the cyprinids and increases in the salmonids that leads to the
growing of the cyprinid component parasite communities diversity and to declining the salmonid
component parasite communities diversity.
Nevertheless the role of host population structure in a component parasite community structure is
not obvious, because parasites are able or not able to «recognise» different host subpopulation groups.
It is well known from data on parasite species population biology. Such recognizable subpopulation
groups or groups can be a «real fragment» for the parasite community. The question is what
parameters could be used for this purpose on a component community level. Host population age
structure can be used as an example, because the age groups are one of the invariable population
characters. Value of Shannon index for component parasite communities of spawn migratory O. nerka
(5+) is similar to that of fishes of 1+ age. Difference is statistically insignificant. It is insignificant
between the parasite communities of 2+ and 3+ age groups too. Fishes of these two groups could be
defined as a real united fragment. It spite of similarity between the fishes of 5+ age group and fish of
1+ age group they are not united fragment. The parasite community of 1+ age fishes is not stabilized
yet and one of 5+ age is acommunity «sentenced to death». Thus the structuring of O. nerka freshwater
parasite communities are defined by 3 real host age fragments: 1+ age group, 2 and 3+ age group, 4+
age group. It looks as that Shannon index is suitable parameter to study a parasite communities
structure.
10
